Ninja 400 був представлений в 2014 році як наступник Ninja 400R, який продавався з 2011 року; літеру R було відкинуто, так само як Ninja 250R став Ninja 250. Однак, Ninja 400 з 2014 року - це не інша модель, яка замінила Ninja 250. Він був у дусі ER-6f, повнокапотної версії ER-6n, яка базувалася на ER-4n, "голій" версії свого попередника, Ninja 400R. Це було видно по відмінній компоновці задньої підвіски. З 2015 по 2017 рік Ninja 250 продовжував випускатися в спеціальних кольорах, в тому числі в спеціальних версіях, а восени 2017 року на Токійському мотосалоні було оголошено про повну зміну моделі для 2018 модельного року. Ця зміна моделі відбулася одночасно з моделлю Ninja 250, де Ninja 400 став братом і сестрою, розділяючи спільну платформу з 250-ю моделлю. Новий Ninja 400 надійшов у продаж у лютому 2018 року; ABS тепер є стандартним обладнанням, а фара - світлодіодна. У той же час була запущена версія KRT, натхненна Ninja ZX-10RR, що використовується в чемпіонаті світу з супербайку (SBK). 2023 модельний рік, відповідає нормам викидів 2020 року.