FZ400 був випущений в березні 1997 року як спортивна модель 400-кубового класу, яка була "новим спортивним мотоциклом, що не має нічого спільного з голим". На той час у лінійці Yamaha були чотирициліндровий XJR400/R з повітряним охолодженням і одноциліндровий SR400 з повітряним охолодженням, а FZ400 був задуманий як більш спортивна модель (альтернатива) цим двом моделям з більш традиційним смаком. Силовим агрегатом був 4-тактний рядний чотирициліндровий DOHC 4-клапанний двигун з рідинним охолодженням об'ємом 399 куб.см і максимальною потужністю 53 к.с. (верхня межа добровільного регулювання на той час). Передні дводискові гальма були оснащені супортами Brembo. Мотоцикл мав спортивний напівкапот зі здвоєною фарою, але посадка водія, включаючи положення керма, була подібна до голого мотоцикла, з акцентом на комфорт. Він поєднував у собі звичний вигляд "голої" моделі з динамічними характеристиками багатоциліндрового двигуна з рідинним охолодженням. Напівкапот був встановлений на рамі і не впливав на керованість, а простір під сидінням був описаний як "еквівалент шести відеокасет VHS", що було типово для 1990-х років.