У 1987 році FZR400R був вперше представлений як спеціальна версія FZR400. Для покращення характеристик базової моделі FZR400, внутрішні деталі двигуна (поршні, шатуни тощо) були полегшені, а двигун оснастили масляним охолоджувачем поршнів, який використовувався на моделі FZR1000 1987 року. Вихлопна система також була оснащена унікальною системою регульованого вихлопу EXUP від Yamaha, яка вперше була застосована на серійній моделі, хоча і обмеженою серією. Рання модель FZR400R була одномісним мотоциклом, призначеним для любителів шосейно-кільцевих гонок, хоча на ньому можна було їздити і по дорогах загального користування. Через два роки, в 1989 році, FZR400R був представлений як перероблена версія FZR400, позиціонована як FZR250R для FZR250, а в кінці того ж року дебютувала подальша еволюція, FZR400RR.